El aumento de la temperatura de la pupa tiene efectos reversibles sobre el rendimiento térmico y efectos irreversibles sobre el sistema inmunológico y la fecundidad en mariquitas adultas.

Biología de las comunicaciones volumen 6, número de artículo: 838 (2023) Citar este artículo

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Las condiciones ambientales que encuentra un organismo durante el desarrollo varían en su impacto duradero en los fenotipos adultos. En el contexto del cambio climático actual, es particularmente relevante comprender cómo las altas temperaturas del desarrollo pueden afectar los rasgos de los adultos y si estos efectos persisten o disminuyen durante la edad adulta. Aquí, evaluamos los efectos de la temperatura de la pupa (17 °C – temperatura normal, 26 °C – aumento de temperatura o 35 °C – ola de calor) en la tolerancia al estrés térmico, la función inmune, la resistencia al hambre y la fecundidad de Harmonia axyridis en adultos. La temperatura durante la pupación afectó significativamente todos los rasgos investigados en adultos frescos. La aclimatación al calor disminuyó la concentración de hemocitos adultos, la tolerancia al frío y la producción total de huevos, y tuvo un efecto positivo sobre la tolerancia al calor y la resistencia al hambre. Los efectos negativos de la aclimatación al calor sobre la tolerancia al frío disminuyeron después de siete días. Por el contrario, la aclimatación al calor tuvo un efecto positivo duradero en la tolerancia al calor de los adultos. Nuestros resultados proporcionan una evaluación amplia de los efectos de la aclimatación térmica del desarrollo en los fenotipos adultos de H. axyridis. La relativa plasticidad de varios rasgos de los adultos después de la aclimatación térmica puede tener consecuencias para la futura distribución geográfica y el desempeño local de varias especies de insectos.

El rendimiento, la supervivencia y la aptitud de los ectotermos están fuertemente influenciados por las variaciones estacionales y anuales de temperatura1,2. Esto es especialmente importante considerando la creciente variabilidad de los climas globales y regionales y la mayor frecuencia de eventos climáticos extremos (por ejemplo, olas de calor y sequías) causados ​​por el cambio climático en curso3. Es imperativo describir las consecuencias de estos cambios en las condiciones abióticas sobre el desempeño de los organismos a nivel de especie para preservar y proteger eficazmente la biodiversidad en los ecosistemas agrícolas y naturales4. Los animales responden a los cambios ambientales en dos líneas de tiempo. A través de generaciones, la selección puede actuar sobre rasgos hereditarios, lo que puede aumentar la aptitud de individuos seleccionados que experimentan cambios ambientales5. Dentro de generaciones, el fenotipo de un individuo depende de la interacción entre su genotipo y las condiciones ambientales a las que está expuesto6,7. Por lo tanto, los rasgos animales dependen parcialmente de exposiciones previas a condiciones térmicas8,9. Al considerar el entorno térmico, la aclimatación térmica se refiere a un cambio fenotípico en respuesta a una exposición prolongada a una condición térmica (días a meses; resumido en 10).

En los insectos, la respuesta de aclimatación térmica puede depender del momento de la exposición, ya que las diferentes etapas de desarrollo tienen diferentes capacidades de aclimatación térmica11,12. La aclimatación térmica en la edad adulta parece ser más fácilmente reversible que la aclimatación durante el desarrollo juvenil13,14. Debido a esto, la aclimatación térmica durante las etapas juveniles (aclimatación del desarrollo) a menudo se considera irreversible (ver 15, 16). Sin embargo, si bien los cambios morfológicos causados ​​por la aclimatación térmica del desarrollo probablemente sean irreversibles14, los cambios fisiológicos y de comportamiento siguen siendo relativamente plásticos17. Por ejemplo, los límites térmicos de los adultos de Drosophila melanogaster están influenciados por el ambiente térmico experimentado como larvas, y este efecto puede revertirse después de la eclosión con la aclimatación térmica de los adultos17. Degut et al.13 demostraron que la temperatura de desarrollo influye irreversiblemente en la morfología del Pieris napi adulto (masa corporal, forma de las alas y tamaño), lo que puede impulsar el impacto de la temperatura de desarrollo en los rasgos fisiológicos y de comportamiento de los adultos, como la distancia de vuelo, la resistencia del vuelo, y producción reproductiva. Aún no está claro si otros rasgos adultos aparentemente no relacionados, como la función inmune y la resistencia al hambre, permanecen plásticos después de la aclimatación térmica del desarrollo, y cómo esos rasgos pueden interactuar o correlacionarse en su respuesta.

Para investigar este fenómeno, realizamos experimentos de laboratorio utilizando la mariquita arlequín, Harmonia axyridis, como especie de insecto modelo. Esta mariquita es una de las especies más invasoras en todo el mundo18, lo que da como resultado un buen conocimiento, aunque incompleto, de su biología térmica (por ejemplo,19,20,21,22,23; y revisado con otros coccinélidos por Sloggett24). En general, las mariquitas expuestas a temperaturas más frías ponen menos huevos, viven más y tienen concentraciones de hemocitos más altas que las mariquitas expuestas a condiciones cálidas20. Con respecto a los efectos de la aclimatación térmica en los fenotipos adultos, H. axyridis parece tener una plasticidad térmica variada dependiendo del momento de la exposición térmica y de si esa exposición es caliente o fría23,25. La aclimatación de los adultos a temperaturas superiores a la media mejora la tolerancia al calor, pero la aclimatación como larvas no provoca ningún cambio en la tolerancia al calor de los adultos15. La exposición a choques de frío antes de un desafío a bajas temperaturas mejora la tolerancia al frío de los adultos26, pero la exposición prolongada al frío no mejora la tolerancia al frío25.

Durante las temperaturas invernales, las concentraciones de hemocitos se reducen en los adultos27, y también hay una reducción marginal de los componentes humorales del sistema inmunológico (p. ej., actividad antimicrobiana contra Escherichia coli28), pero se desconoce el efecto de la aclimatación térmica del desarrollo en el sistema inmunológico. Por el contrario, la exposición prolongada a temperaturas frías durante el desarrollo da como resultado una mayor actividad enzimática antioxidante en adultos recién encerrados que la exposición a altas temperaturas, pero este efecto desaparece después de 24 h29. Estos resultados sugieren que la aclimatación térmica puede llevar a las mariquitas a invertir en mecanismos de automantenimiento (al menos temporalmente), y esta reasignación de recursos ocurre potencialmente a expensas de la reproducción futura30. Sin embargo, no está claro cómo la aclimatación a las altas temperaturas, específicamente cuando las mariquitas deben soportar estrés térmico mientras están inmóviles (como pupas), puede mejorar o afectar negativamente a importantes fenotipos adultos.

En este estudio, evaluamos la tolerancia térmica de los adultos (tiempo de recuperación de la coma de frío y tiempo de eliminación del calor) y el funcionamiento del sistema inmunológico (concentración de hemocitos) de H. axyridis adulto después de experimentar uno de tres ambientes térmicos como pupas. Estos ambientes térmicos representaron una temperatura diaria estándar aproximada (17 °C – temperatura normal), una temperatura superior al promedio (26 °C – temperatura aumentada) y una temperatura similar a una ola de calor (35 °C) durante la temporada activa de las mariquitas. en Europa Central (abril – septiembre; Instituto Hidrometeorológico Checo). Además, después de la eclosión, mantuvimos a todas las mariquitas a una temperatura constante (la mediana de los tres tratamientos; 26 °C) y describimos los efectos duraderos o decrecientes de cada tratamiento de aclimatación comparando los rasgos de los adultos de 1 y 7 días. También comparamos la capacidad reproductiva y la resistencia al hambre de las mariquitas tratadas. Las conclusiones extraídas de este estudio proporcionan un marco más preciso de los efectos duraderos de la aclimatación térmica en el desarrollo de los insectos y proporcionan una evaluación exhaustiva de los efectos potenciales del cambio climático, específicamente las temperaturas cálidas, sobre el desempeño de los insectos y las distribuciones geográficas cambiantes.

La temperatura de la pupa tuvo un efecto dramático sobre el CCRt poco después de la eclosión; las mariquitas aclimatadas a 17 °C como pupas tuvieron un CCRt significativamente más corto que las mariquitas criadas a 26 °C y 35 °C (Fig. 1; Tabla S1; Efecto principal de la temperatura: p <0,001). Sin embargo, las diferencias entre las temperaturas de las pupas desaparecieron en las mariquitas adultas analizadas 7 días después de la eclosión (Fig. 1; Tabla S1; Efecto de interacción Temperatura*Día: p <0,001). Curiosamente, el CCRt para mariquitas expuestas a 26 °C y 35 °C como pupas se redujo durante los primeros 7 días de vida adulta y alcanzó niveles similares a los de las mariquitas expuestas a 17 °C. No hubo efecto del tamaño o el sexo de la mariquita sobre el tiempo de recuperación del coma frío (Tabla S1; Efecto principal de masa viva: p = 0,83; Efecto principal del sexo: p = 0,39).

Tiempos de recuperación de Harmonia axyridis en adultos en respuesta a la exposición al frío (arriba) y tiempos de caída en respuesta a la exposición al calor (abajo), después de la aclimatación a una de tres temperaturas como pupa (rojo = 35 °C; negro = 26 °C; azul = 17 °C). Las medias se representan con intervalos de confianza de ± 95 % (*indican comparaciones por pares en las que p < 0,05, **p < 0,01 y ***p < 0,001).

En comparación con la tolerancia al frío (CCRt), los valores de HKDt fueron similares para las mariquitas adultas medidas 1 y 7 días después de la eclosión (Fig. 1; Tabla S1; Efecto principal del día: p = 0,30; Efecto de interacción temperatura*día p = 0,46). Sin embargo, las mariquitas recién encerradas que experimentaron 35 °C como pupas tuvieron un HKDt significativamente más prolongado que aquellas que experimentaron 26 °C (Fig. 1; Tabla S1; Efecto principal de la temperatura: p = 0,001). Curiosamente, esta diferencia no fue estadísticamente significativa en las comparaciones por pares de mariquitas medidas 7 días después de la eclosión (Fig. 1). No hubo efecto de la masa seca o el sexo de las mariquitas sobre HKDt (Tabla S1; Efecto principal de la masa seca: p = 0,80; Efecto principal del sexo: p = 0,17).

La temperatura de la pupa y la edad adulta afectaron significativamente la concentración de hemocitos (Tabla S1; Efecto principal de la temperatura: p <0,001; Efecto principal del día: p <0,001). Se observaron diferencias significativas entre todas las temperaturas de las pupas para los adultos recién encerrados (Fig. 2), y la concentración de hemocitos se relacionó negativamente con la temperatura de las pupas. El mismo patrón se observó en mariquitas de 7 días; sin embargo, sólo se observaron diferencias estadísticamente significativas entre las mariquitas expuestas a 17 °C y 35 °C (Fig. 2). La concentración de hemocitos aumentó significativamente durante la vida adulta temprana, y también hubo un efecto significativo del sexo, ya que los hombres tenían concentraciones de hemocitos más altas que las mujeres (Figura S1; Tabla S1; Efecto principal del sexo: p <0,001).

Concentraciones de hemocitos de Harmonia axyridis en adultos (arriba) y resistencia al hambre (abajo) después de la aclimatación a una de las tres temperaturas como pupa (rojo = 35 °C; negro = 26 °C; azul = 17 °C). Las medias se representan con intervalos de confianza de ± 95 % (*p < 0,05, **p < 0,01 y ***p < 0,001).

La temperatura de la pupa tuvo un efecto significativo en la resistencia al hambre de los adultos (Tabla S1; Efecto principal de la temperatura: p <0,001). Las mariquitas criadas a 35 °C durante la etapa de pupa vivieron significativamente más que las mariquitas expuestas a 26 °C y 17 °C (Fig. 2). El tamaño y el sexo de las mariquitas también influyeron significativamente en la longevidad sin alimento, ya que las mariquitas grandes vivieron más que las pequeñas y los machos vivieron más que las hembras (Tabla S1; Fig. S2; Fig. S3; Efecto principal de masa viva: p <0,001; Efecto principal del sexo: p<0,001).

La temperatura de la pupa influyó fuertemente en la producción acumulada de huevos a lo largo de 28 días (Fig. 3; Tabla S1; Efecto de interacción Temperatura*Día: p = 0,02). Las hembras expuestas a 35 °C durante la etapa de pupa pusieron menos huevos que las expuestas a 26 °C y 17 °C. No encontramos ningún efecto de tamaño sobre la producción acumulada de huevos (Tabla S1; Fig. S3; Efecto principal de masa viva: p = 0,34) o el período de preoviposición (Tabla S1). A diferencia de la producción acumulada de huevos, la temperatura del desarrollo no tuvo un efecto significativo en el período de preoviposición (Tabla S1; Efecto principal de la temperatura: p = 0,23).

Intervalos de confianza medios ± 95% de la producción acumulada de huevos por tratamiento (rojo = 35 °C; negro = 26 °C; azul = 17 °C) por hembra.

Aquí, mostramos que el aumento de las temperaturas de desarrollo impone un costo en el desempeño de algunos rasgos de las mariquitas adultas; sin embargo, la tolerancia a las altas temperaturas y al hambre mejoró con la aclimatación al calor. La aclimatación térmica durante la pupa varió en sus efectos iniciales y duraderos sobre el desempeño de la tolerancia térmica de los adultos y tuvo un efecto duradero sobre la función inmune. Por lo tanto, demostramos con éxito la amplia variación posible en la plasticidad de los rasgos adultos después del desarrollo de la aclimatación térmica. En conjunto, nuestros resultados indican que la naturaleza reversible o irreversible de la aclimatación térmica está influenciada en gran medida por la plasticidad relativa de un rasgo específico. A continuación, analizamos los efectos de la aclimatación térmica del desarrollo en los fenotipos analizados en este estudio y las implicaciones de esta información en nuestra comprensión del desempeño de los insectos en el contexto del cambio climático en curso.

La temperatura de desarrollo tuvo un efecto duradero sobre la función inmune de los adultos y la tolerancia al calor, e influyó lo suficiente en la fisiología de las mariquitas adultas como para que la resistencia al hambre y la fecundidad difirieran entre los grupos de tratamiento. Específicamente, la aclimatación a 35 °C redujo significativamente las concentraciones de hemocitos en comparación con los tratamientos más fríos, y este efecto seguía presente después de siete días. El tratamiento a 35 °C es similar a las olas de calor recientes y previstas31,32, y se ha demostrado que las altas temperaturas durante el desarrollo disminuyen las concentraciones de hemocitos en otro insecto, la polilla Lobesia botrana33. En los insectos adultos, el estrés térmico estimula las respuestas inmunitarias34, posiblemente debido a la protección cruzada de moléculas activadas relacionadas con el estrés, como las chaperonas celulares protectoras (es decir, proteínas de choque térmico34,35,36); Por tanto, y considerando nuestros resultados, es posible que el estrés térmico mejore la respuesta inmune de forma inmediata (estudios previos34,35,36), mientras que la exposición al estrés térmico durante el desarrollo puede imponer un coste sobre la función inmune de los adultos.

Los efectos de la aclimatación térmica en todo el cuerpo en el desarrollo de las mariquitas llevaron a un resultado un tanto paradójico con respecto a la resistencia al hambre y las métricas de fecundidad. Por un lado, la aclimatación al calor extremo redujo la producción acumulada de huevos, en consonancia con trabajos anteriores37. Por otro lado, el mismo tratamiento de aclimatación aumentó la resistencia al hambre en comparación con condiciones estándar o superiores a la media, como es el caso de D. melanogaster y una especie de mariposa, Bicyclus anynana38,39. Una posible explicación para estos resultados es que la aclimatación al calor extremo durante el desarrollo resultó en una inversión en automantenimiento a expensas de la reproducción30. Este equilibrio entre supervivencia y reproducción se ha observado en D. melanogaster después de repetidas exposiciones estresantes al frío40,41. En los insectos, la mayor tolerancia al calor y la longevidad frecuentemente están correlacionadas positivamente42, mientras que la fecundidad disminuye con una mayor tolerancia al calor43. Una mayor resistencia al hambre puede deberse a cambios en el metabolismo relacionados con la aclimatación al calor44 y a la expresión de proteínas de choque térmico45. La falla reproductiva femenina no sería causada únicamente por la aclimatación específica de las hembras al calor extremo, sino que la disminución de la fecundidad podría estar relacionada con los efectos de las altas temperaturas durante la pupa que impactan indirectamente la producción y calidad del esperma en los adultos46, ya que las hembras expuestas a la ola de calor se aparearon con la ola de calor. -machos expuestos en nuestro experimento. La capacidad de mitigar (aumentar la resistencia al hambre y la tolerancia al calor) y no necesariamente sobresalir (reducción de la fecundidad y el recuento de hemocitos) cuando se enfrenta al estrés por calor puede ser un factor que contribuya a la rápida expansión del área de distribución de H. axyridis.

La tolerancia al frío se mantuvo plástica en los adultos después de la aclimatación térmica del desarrollo (al menos siete días después de la eclosión). Curiosamente, las consecuencias negativas de la aclimatación al calor extremo sobre la tolerancia al frío se perdieron después de siete días, mientras que los efectos de la aclimatación a la temperatura normal sobre la tolerancia al frío no difirieron entre las mariquitas de 1 y 7 días. En las mariquitas, como en otros insectos, la tolerancia al frío y al calor varía con la edad17,26,47. Las mariquitas se aclimataron a la temperatura normal y el aumento de temperatura tuvieron un alto nivel de tolerancia al frío 1 y 7 días después de la eclosión, lo que no fue el caso de las mariquitas expuestas a olas de calor durante la etapa de pupa. Esto puede ser particularmente relevante en el contexto del cambio climático y el aumento constante de las temperaturas3. Anualmente, los insectos están expuestos a temperaturas pupales más cálidas durante el final del verano (posible aclimatación al calor), lo que deja a los adultos recién encerrados especialmente vulnerables a las rápidas olas de frío (es decir, las noches de finales del verano). Sin embargo, dado que los adultos mantienen la plasticidad de la tolerancia al frío después de la aclimatación térmica del desarrollo, los efectos del calentamiento de las temperaturas de las pupas probablemente representen una amenaza menor para la tolerancia al estrés por frío, al menos en comparación con los otros rasgos medidos en este estudio.

Los efectos de la aclimatación al calor en el desarrollo sobre la tolerancia al calor no disminuyeron completamente con la edad, mostrando una plasticidad adulta limitada. La diferencia en la plasticidad relativa entre la tolerancia al frío y al calor es consistente con estudios previos que indican que el desempeño basal de estos dos rasgos rara vez se correlaciona en otras especies de insectos, y estos rasgos difieren en sus mecanismos genéticos y fisiológicos subyacentes48,49,50. Además, como en D. melanogaster17, la tolerancia al frío de las mariquitas se mantuvo plástica en los adultos, mientras que la tolerancia al calor de los adultos parece más limitada por la aclimatación térmica del desarrollo, lo que sugiere que estas características fenotípicas pueden ser generalizables entre especies17,51,52. Por lo tanto, planteamos la hipótesis de que los efectos fijos de la aclimatación térmica del desarrollo sobre la tolerancia al calor de los adultos tendrán consecuencias para muchos insectos que enfrentan una variabilidad térmica creciente (pero ver 8). Por ejemplo, las mariquitas expuestas a temperaturas más bajas como pupas en primavera pueden no poder hacer frente o aclimatarse aún más al aumento de las temperaturas del verano y las olas de calor.

En conclusión, nuestros datos demuestran claramente la variación en la plasticidad de los adultos después de la aclimatación térmica del desarrollo en rasgos importantes de los adultos, como la tolerancia al estrés y la fecundidad. Proporcionamos datos que respaldan la hipótesis de que, en el contexto del clima cambiante, puede ser más importante considerar las condiciones de desarrollo que influyen en la tolerancia al calor de los adultos que la tolerancia al frío de los adultos, ya que este último parece ser más capaz de adaptarse a las condiciones térmicas inmediatas. Finalmente, mostramos que el aumento de las temperaturas durante una etapa de desarrollo inmóvil impone un costo duradero en rasgos importantes de los adultos (fecundidad y función inmune), que pueden afectar el desempeño de los insectos expuestos al cambio climático en curso.

Los individuos analizados en nuestro experimento eran descendientes de adultos recolectados en el campo en České Budějovice, República Checa (48.9794344 N, 14.4451989 E). Se colocaron siete parejas de padres en placas de Petri separadas (9 cm de diámetro) que contenían tiras de papel dobladas como sustrato para la puesta de huevos (Fig. 4). Las parejas parentales se mantuvieron en una cámara climática (Sanyo® MIR-155) a 26 °C, humedad relativa del 70% y fotoperiodo de día largo (16L:8D). Las mariquitas recibieron pulgones frescos de los guisantes y agua ad libitum diariamente. Se recolectaron huevos de cada pareja de padres, cada nidada se colocó en placas de Petri separadas y se mantuvieron en las mismas condiciones que las parejas de padres. Después de la eclosión, las larvas se separaron en grupos más pequeños de 4 a 5 individuos, se colocaron en nuevas placas de Petri y se les proporcionaron pulgones frescos de los guisantes y agua ad libitum. Las larvas del último estadio se colocaron individualmente en nuevas placas de Petri, se alimentaron hasta la etapa prepupal y luego se revisaron dos veces al día para recolectar pupas frescas lo antes posible. Las placas de Petri con pupas frescas se distribuyeron inmediatamente entre tres cámaras climáticas ajustadas a uno de tres regímenes térmicos: temperatura normal (17 °C), temperatura elevada (26 °C) u ola de calor (35 °C; Fig. 4). Las pupas se revisaron dos veces al día (mañana y tarde) para recolectar adultos recién cerrados. Se seleccionó la etapa de pupa debido a su falta de movilidad y, por lo tanto, su incapacidad para escapar de temperaturas tan altas y estresantes en condiciones naturales.

Representación gráfica de las condiciones ambientales de las generaciones parentales y experimentales de H. axyridis en cada etapa de vida específica.

Los nuevos adultos se trasladaron a la cámara climática de 26 °C y se les proporcionaron pulgones de los guisantes y agua ad libitum (Fig. 4). Después de 24 h, se utilizó el primer subconjunto de adultos para medir la concentración de hemocitos y el rendimiento térmico. Siete días después de la eclosión, se midieron las mismas variables para el segundo subconjunto de adultos. El tercer subconjunto de mariquitas se utilizó para evaluar la longevidad de las mariquitas sin comida. Finalmente, el cuarto subconjunto se utilizó para evaluar la fecundidad (p. ej., período de preoviposición, número de puestas, etc.).

Para investigar el desempeño a altas y bajas temperaturas de mariquitas sometidas a varias temperaturas de pupa, medimos el tiempo de recuperación del coma frío (CCRt53,54); y tiempo de caída del calor (HKDt55); Para medir la CCRt, se expusieron conjuntos de seis mariquitas en placas de Petri separadas a -4 °C en una cámara climática durante 120 minutos y luego se transfirieron a una cámara climática ajustada a 26 °C para su recuperación. Los escarabajos se giraron sobre su dorso y se midió el tiempo hasta que se midió el primer movimiento coordinado (por ejemplo, voltearse hacia su lado ventral). Se estimuló a las mariquitas experimentales a moverse mediante suaves provocaciones con un alfiler entomológico cada quince segundos para identificar los escarabajos que permanecían inmóviles a pesar de que ya podían moverse. Para medir el HKDt, se colocaron conjuntos de 12 individuos (en algunos casos menos) en placas de Petri limpias (sin comida ni agua) en una cámara climática a 42 °C. Las mariquitas fueron revisadas cada 15 minutos usando una cámara web colocada dentro de la cámara. Los individuos que se habían quedado inmóviles o muertos (alcanzado su HKDt) fueron fácilmente identificados como inmóviles, generalmente con las alas extendidas. Nuestro objetivo fue analizar hasta seis individuos para cada combinación de variables (sexo, pareja parental, temperatura de pupa y tiempo de muestreo; n = 336 mariquitas). Sin embargo, algunas parejas de padres produjeron un número insuficiente de crías, lo que dio como resultado 289 escarabajos medidos para CCRT y 270 para HKDT (datos brutos disponibles en el repositorio digital Dryad56). Como medida del tamaño corporal, registramos la masa corporal viva después de la eclosión de los escarabajos analizada para CCRt utilizando una balanza Sartorius con una precisión de 10-4 g. Todos los escarabajos medidos en cuanto a HKDt se secaron durante 48 h a 42 °C después del ensayo de HKDt y se registró su masa seca.

La hemolinfa se recogió mediante muestreo por punción57. La hemolinfa se recogió utilizando un microcapilar de vidrio (Hirschmann, Alemania) y se midió utilizando un calibrador digital con una precisión de 0,01 mm. La hemolinfa recolectada (~1 µl) se diluyó inmediatamente (dilución 100X) en tampón anticoagulante (solución salina tamponada con fosfato: NaCl 137 mM, KCl 2,7 mM, Na2HPO4 10 mM y KH2PO4 1,8 mM), y la concentración total de hemocitos se registró inmediatamente. utilizando una cámara Bürker bajo un microscopio Carl Zeiss Primo Star (con un aumento de 100 ×). Nuestro objetivo fue analizar cuatro individuos para cada combinación de sexo, pareja parental, temperatura de pupa y tiempo de muestreo (1 día o 7 días; n = 336 mariquitas). Sin embargo, los problemas en el muestreo de varios individuos (p. ej., coagulación de la hemolinfa) dieron como resultado un conjunto de datos más pequeño de 308 escarabajos56.

Hicimos un seguimiento indirecto de los efectos de la aclimatación térmica en todo el cuerpo sobre la fisiología de las mariquitas mediante la evaluación de la longevidad en una condición fisiológicamente estresante: la privación de alimentos. Las mariquitas utilizadas para investigar los efectos de la temperatura de las pupas sobre la resistencia al hambre (longevidad sin comida) se colocaron en placas de Petri con trozos de algodón humedecidos y se trasladaron a una cámara climática ajustada a 26 °C. La supervivencia de estas mariquitas se comprobó diariamente y se añadió agua nueva ad libitum. En total, se registró resistencia al hambre en 126 individuos, es decir, tres individuos por combinación de sexo (2), pareja parental (7) y temperatura de pupa (3). Su masa corporal viva después de la eclosión se midió utilizando una balanza Sartorius con una precisión de 10-4 g, ya que se sabe que la masa corporal influye en la resistencia a la inanición en las mariquitas58.

Finalmente, evaluamos las consecuencias de la aclimatación térmica durante la pupación mediante el seguimiento de la producción acumulada de huevos y los días hasta la primera puesta de hembras después de la eclosión. Registramos la producción de huevos cada uno de los 28 días después de la eclosión. Se establecieron parejas experimentales (n = 63 machos y hembras) a partir de una combinación de individuos que eclosionaron el mismo día y se originaron de diferentes parejas parentales. Cada pareja experimental se colocó en una placa de Petri para el apareamiento, se colocó en una cámara climática a 26 °C, humedad relativa del 70 % y fotoperíodo de día largo (16 L:8 D; igual que la generación parental), y se le proporcionaron pulgones de los guisantes. y agua ad libitum. Cada día se cambiaban tiras de papel dobladas en placas de Petri y se contaba el número total de huevos. Tenga en cuenta que las mariquitas suelen poner huevos en la parte inferior de las hojas, lo que se imita con tiras de papel dobladas. Se midió la masa corporal viva de cada hembra experimental después de la eclosión.

Las respuestas de las mariquitas a la aclimatación térmica del desarrollo se evaluaron utilizando modelos lineales mixtos generalizados (GLMM). Específicamente, evaluamos las variables de respuesta CCRt, HKDt, concentración de hemocitos, resistencia al hambre, producción acumulada de huevos y días hasta la primera nidada utilizando seis GLMM separados con distribuciones de error apropiadas (consulte el siguiente párrafo) y una combinación de variables predictivas (dependiendo de la disponibilidad) en el orden de tamaño, sexo, temperatura de aclimatación (tratada como una variable categórica) y día desde la eclosión (Tabla S2). Se seleccionaron modelos para abordar la cuestión biológica de este estudio, que era evaluar los efectos de la temperatura de aclimatación de las pupas, el tiempo transcurrido desde la exposición y la interacción entre la temperatura y el tiempo en cada variable de respuesta. Incluimos factores de tamaño y sexo en el modelo para comprender cómo estas dos variables también pueden influir en cada variable de respuesta. Para tener en cuenta cualquier efecto genético sobre las variables de respuesta, incluimos la pareja parental (familia) de cada mariquita como un factor aleatorio en cada uno de estos modelos. Comparamos la producción acumulada de huevos de hembras aclimatadas con una construcción de modelo ligeramente diferente en comparación con las otras cinco variables de respuesta (Tabla S2). Tratamos el día de cada observación y el ID de cada mariquita como factores aleatorios (Día|ID), permitiendo que varíen tanto la pendiente como la intercepción, lo que representó el muestreo repetido de cada hembra individual a lo largo del tiempo y los posibles cambios ontogenéticos en el huevo. producción a lo largo del tiempo.

Todas las estadísticas y cifras se realizaron y crearon en R y RStudio, versión 4.2.1 y 2022.02.3, respectivamente. Utilizamos la función check_distribution del paquete performance para evaluar la probabilidad de que una variable determinada pertenezca a una distribución específica (Tabla S2). Utilizamos la función glmmTMB del paquete glmmTMB para analizar CCRt, HKDt, concentración de hemocitos, resistencia al hambre, producción acumulada de huevos y período de preoviposición. El rendimiento de cada modelo se inspeccionó visualmente utilizando la función check_model del paquete de rendimiento. Generamos estadísticas resumidas de cada modelo utilizando la función Anova (tipo “III”) del paquete Car. Se realizaron comparaciones por pares con las pruebas de Tukey utilizando la función lsmeans del paquete lsmeans. Las figuras fueron creadas usando ggplot2.

Más información sobre el diseño de la investigación está disponible en el Resumen del informe de Nature Portfolio vinculado a este artículo.

Los datos brutos utilizados para producir las cifras y respaldar los hallazgos de este estudio están disponibles en el repositorio digital Dryad https://doi.org/10.5061/dryad.1c59zw413.

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Agradecemos a Ezequiel González por sus comentarios detallados sobre el borrador de nuestro manuscrito. Agradecemos a Radek Svoboda por su ayuda con el experimento de laboratorio y a Oldřich Nedvěd por compartir sus conocimientos y su laboratorio en la Universidad de Bohemia del Sur. Este estudio fue apoyado por el Ministerio de Educación, Juventud y Deportes de la República Checa (número de proyecto CZ.02.2.69/0.0/0.0/18_053/0016979) y en parte por el proyecto OP VVV: CZ.02.2.69/0.0/ 0.0/19_073/0016944 (beca para estudiantes nº 71/2021).

Departamento de Ecología, Facultad de Ciencias Ambientales, Universidad Checa de Ciencias de la Vida Praga, Kamýcká 129, 165 00, Praga - Suchdol, República Checa

David N. Awde, Michal Řericha y Michal Knapp

Departamento de Biología, Facultad de Ciencias, Universidad Mount Saint Vincent, Halifax, NS, Canadá

David N. Awde

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Todos los autores contribuyeron (DNA, MŘ y MK) por igual a la producción de este manuscrito.

Correspondencia a Michal Knapp.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

Communications Biology agradece a Sylvain Pincebourde, Fengluan Yao y Freddie-Jeanne Richard por su contribución a la revisión por pares de este trabajo. Editores primarios: Nicolas Desneux y Luke Grinham. Un archivo de revisión por pares está disponible.

Nota del editor Springer Nature se mantiene neutral con respecto a reclamos jurisdiccionales en mapas publicados y afiliaciones institucionales.

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Awde, DN, Řeřicha, M. & Knapp, M. El aumento de la temperatura de la pupa tiene efectos reversibles sobre el rendimiento térmico y efectos irreversibles sobre el sistema inmunológico y la fecundidad en mariquitas adultas. Común Biol 6, 838 (2023). https://doi.org/10.1038/s42003-023-05196-0

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Recibido: 04 de febrero de 2023

Aceptado: 31 de julio de 2023

Publicado: 12 de agosto de 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s42003-023-05196-0

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