La termorregulación conductual de los embriones de reptiles promueve el éxito y la sincronización de la eclosión

Biología de las comunicaciones volumen 6, número de artículo: 848 (2023) Citar este artículo

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Los embriones de reptiles pueden moverse dentro de los huevos para buscar condiciones térmicas óptimas, falsificando la suposición tradicional de que los embriones son simplemente ocupantes pasivos dentro de sus huevos. Sin embargo, la importancia adaptativa de este comportamiento termorregulador sigue siendo un tema polémico. Aquí demostramos que la termorregulación del comportamiento de los embriones de tortuga acortó los períodos de incubación, lo que puede reducir la duración de la exposición a ambientes peligrosos, disminuyó la mortalidad de los huevos impuesta por temperaturas letalmente altas y la eclosión sincronizada, que reduce el riesgo de depredación. Nuestro estudio proporciona evidencia empírica de que la termorregulación conductual de los embriones de tortuga es adaptativa.

Aunque el comportamiento de las etapas de la vida post-embrionaria está bien documentado, la complejidad y la importancia adaptativa del comportamiento embrionario han sido subestimadas y poco estudiadas1,2,3. Tradicionalmente se suponía que los embriones eran pasivos con respecto a su entorno, pero cada vez hay más pruebas que demuestran que los embriones son capaces de adaptarse conductual y fisiológicamente en respuesta a los cambios ambientales1. Un caso impresionante de comportamiento embrionario es la observación de que los embriones de reptiles ovíparos pueden moverse dentro de sus huevos para buscar ambientes térmicos adecuados4,5,6. No obstante, la importancia adaptativa del comportamiento termorregulador embrionario sigue siendo muy discutida7,8; algunos autores afirman que el comportamiento termorregulador embrionario mejora la viabilidad de la descendencia4,7 mientras que otros argumentan que este comportamiento es selectivamente neutral, dada la heterogeneidad térmica limitada dentro de los huevos y la capacidad limitada de los embriones para moverse dentro del huevo8,9. En realidad, la termorregulación del comportamiento embrionario puede ser posible en huevos relativamente grandes (p. ej., tortugas), pero no en huevos pequeños (p. ej., lagartos)6.

Si la termorregulación conductual embrionaria es adaptativa, este comportamiento debería permitir al embrión encontrar un ambiente térmico que mejore su aptitud a la luz del modelo de termorregulación costo-beneficio10. En teoría, la termorregulación conductual de los embriones puede mejorar el éxito del desarrollo a través de las siguientes vías4,11. En primer lugar, la termorregulación conductual puede permitir a los embriones encontrar entornos térmicos que aceleren el desarrollo. En segundo lugar, la termorregulación del comportamiento puede reducir las diferencias térmicas entre los huevos dentro de un nido, lo que sincroniza la eclosión para diluir el riesgo de depredación. En tercer lugar, la termorregulación conductual puede permitir a los embriones evitar extremos térmicos letales y, por tanto, reducir la mortalidad embrionaria durante el desarrollo. Para probar estas hipótesis, inhibimos el comportamiento termorregulador de embriones en nidos seminaturales bloqueando farmacológicamente los canales potenciales receptores transitorios (TRP) que detectan cambios de temperatura12, con el fin de medir los efectos de la termorregulación conductual embrionaria sobre el período de incubación, el éxito de la eclosión y la eclosión. sincronización en la tortuga china de caparazón blando (Pelodiscus sinensis). Al hacerlo, hemos podido documentar la importancia adaptativa de la termorregulación del comportamiento embrionario en las especies donde descubrimos por primera vez este fenómeno de comportamiento.

Utilizamos capsazepina para inhibir el comportamiento termorregulador de embriones de tortuga11. Para probar si la capsazepina afecta el desarrollo embrionario y las características de las crías, realizamos experimentos de incubación de huevos en el laboratorio a una temperatura constante de 30 °C; por tanto, no había ningún gradiente térmico disponible para la termorregulación conductual de los embriones. La aplicación de capsazepina en los huevos no afectó el período de incubación, la variación del período de incubación, el éxito de la eclosión ni los rasgos de la eclosión, incluidos el largo y ancho del caparazón, la masa corporal y el tiempo de enderezamiento (Tabla S1). Además, la fecha de eclosión uniforme entre los huevos sugirió una eclosión sincrónica en esta especie (Tabla S1). Por lo tanto, la capsazepina no afectó el desarrollo embrionario ni las características de las crías.

Para identificar los efectos de la termorregulación del comportamiento en el desarrollo embrionario y los rasgos de las crías, manipulamos el comportamiento termorregulador de embriones de tortuga en desarrollo en nidos seminaturales que construimos en hábitats expuestos a la luz solar (abiertos), filtrados o completamente sombreados. Monitoreamos las etapas de desarrollo de los embriones durante el experimento. No encontramos diferencias entre grupos en las etapas de desarrollo en las semanas 2 a 4 (semana 2, Z = −1,533, p = 0,125; semana 3, Z = −0,238, p = 0,812; semana 4, Z = −0,692, p = 0,489). Sin embargo, las etapas de desarrollo avanzaron significativamente en el grupo de termorregulación en comparación con el grupo de termorregulación inhibida en las semanas 5 a 7 (semana 5, Z = −2,175, p = 0,030; semana 6, Z = −2,678, p = 0,007; semana 7 , Z = 2,754, p = 0,006; Fig. 1).

Desde la semana 2 a 4, ambos grupos tuvieron etapas de desarrollo similares. Sin embargo, entre las semanas 5 y 7, las etapas de desarrollo avanzaron más rápido en el grupo con termorregulación que en el grupo con termorregulación inhibida. Se utilizó la prueba U de Mann-Whitney para probar las diferencias en las etapas de desarrollo de los embriones bajo diferentes tratamientos. Los datos se muestran como media \(\pm \)SE.

El grupo con termorregulación inhibida tuvo un período de incubación medio más largo que el grupo con termorregulación (58,06 ± 0,15 días versus 54,91 ± 0,07 días; F1, 416 = 356,995, p <0,001; Fig. 2a). Además, los períodos de incubación del grupo con termorregulación exhibieron una variación menor que los del grupo con termorregulación inhibida en términos del coeficiente de variación (F1,87 = 65.680, p < 0.001; Fig. 2b) y el rango de variación (F1 ,88 = 66,480, p < 0,001; figura 2c). Los huevos del grupo con termorregulación también tuvieron un mayor éxito de eclosión que los del grupo con termorregulación inhibida (F1, 88 = 19,337, p <0,001; Fig. 2d). Sin embargo, la masa corporal (F1,370 = 0,251, p = 0,617) y el tiempo de adrizamiento (F1,374 = 0,711, p = 0,400) de las crías no difirieron entre los grupos (Tabla S2).

a Los huevos del grupo con termorregulación tuvieron períodos de incubación más cortos que los del grupo con termorregulación inhibida. b Los períodos de incubación tuvieron un coeficiente de variación menor en el grupo con termorregulación que en el grupo con termorregulación inhibida. c Los períodos de incubación tuvieron un rango de variación más estrecho en el grupo con termorregulación que en el grupo con termorregulación inhibida. d Los huevos del grupo con termorregulación tuvieron mayor éxito de eclosión que los del grupo con termorregulación inhibida. Los datos fueron analizados mediante modelos mixtos lineales generalizados con el número de puesta como factor aleatorio. Los datos se presentan con medias ± SE. ***p < 0,001.

En resumen, la termorregulación del comportamiento embrionario acortó los períodos de incubación, facilitó la eclosión sincrónica y aumentó el éxito de la eclosión. Estas conclusiones fueron válidas para embriones de hábitats abiertos, filtrados o completamente sombreados (Tabla 1), a pesar de las diferencias en los ambientes térmicos y las temperaturas de los nidos entre los tres hábitats (Tablas S3, S4).

Al termorregularse conductualmente, los embriones de tortuga acortaron su período de incubación al acelerar su tasa de desarrollo (como lo muestran las etapas avanzadas de desarrollo; Fig. 1), a diferencia de la eclosión prematura (eclosión en una etapa de desarrollo más temprana) que puede generar costos (por ejemplo, reducción capacidad de autoadrizamiento) en las crías13. Acortar los períodos de incubación puede reducir el riesgo de mortalidad de los embriones, dado que la mayoría de las tortugas anidan junto a cuerpos de agua donde los embriones están expuestos a riesgos de temperaturas extremas, inundaciones, contaminación bacteriana y depredación de nidos. Se descubrió que los períodos de incubación reducidos que conducen a una eclosión temprana tienen un efecto positivo en el crecimiento y la supervivencia de las crías en los lagartos dragón jacky (Amphibolurus muricatus)14, pero tales beneficios para la salud de la eclosión temprana se desconocen en las tortugas.

La eclosión sincrónica ocurre en muchos taxones ovíparos, desde invertebrados hasta aves. En las tortugas, la eclosión sincrónica puede facilitar la aparición de grupos para diluir el riesgo de depredación durante la migración masiva de los nidos al agua15,16. La eclosión sincrónica también puede reducir el período durante el cual las primeras crías liberan señales químicas que pueden atraer a los depredadores para consumir a los hermanos restantes17. Los embriones de tortuga pueden “alcanzar” a sus hermanos con un desarrollo más avanzado aumentando las tasas de desarrollo o eclosionando prematuramente para lograr una eclosión sincrónica13,18. Nuestro estudio sugirió un nuevo mecanismo de eclosión sincrónica. La termorregulación conductual permite a los embriones seleccionar la temperatura óptima de desarrollo en los nidos. Dentro de un nido, los embriones pueden moverse para evitar temperaturas extremas para los huevos de la capa superior que experimentan altas temperaturas, mientras que los embriones pueden moverse para buscar calor para los huevos de la capa inferior que experimentan temperaturas frías. Por lo tanto, la termorregulación conductual de los embriones probablemente reduce las diferencias térmicas entre los huevos dentro de un nido y, por lo tanto, sincroniza el desarrollo embrionario entre hermanos (Fig. 2).

La termorregulación del comportamiento embrionario mejoró el éxito de la eclosión de los huevos de tortuga en el verano de 2022, durante el cual se produjo una ola de calor severa y prolongada19. Este resultado implica que los embriones podrían termorregularse conductualmente para evitar temperaturas letales, reduciendo el riesgo de mortalidad debido al calor extremo durante el desarrollo. Se necesitan más experimentos de calentamiento para aclarar si este comportamiento puede ayudar a proteger a los embriones del sobrecalentamiento y la importancia de este comportamiento para el desarrollo exitoso de embriones expuestos al calentamiento climático continuo. Sin embargo, nuestro estudio anterior demostró que la termorregulación conductual de los embriones no afectó el éxito de la eclosión en el galápago chino de tres quillas (Mauremys reevesii)11. Esto puede deberse a diferencias entre especies en la sensibilidad térmica del éxito del desarrollo o diferencias entre estudios en los entornos de incubación.

Los embriones son una de las etapas más frágiles de la historia de vida de un animal. Como tales, se supone que los embriones han desarrollado diversas estrategias adaptativas para hacer frente a las fluctuaciones ambientales, dado que muchas especies han sobrevivido a través de cambios ambientales dramáticos durante la historia de la Tierra. Nuestro estudio proporciona evidencia empírica de que la termorregulación conductual puede mejorar el éxito del desarrollo de los embriones de tortuga al acortar el período de incubación, mejorar el éxito de la eclosión y optimizar la sincronización de la eclosión. Estas funciones adaptativas de termorregulación conductual también pueden ser aplicables a otras especies ovíparas. La termorregulación del comportamiento también puede permitir que los embriones se desarrollen en condiciones térmicas óptimas, mejorando la calidad y la aptitud de la descendencia4,11. En conjunto, estos hallazgos sugieren que los embriones de tortuga deberían considerarse organismos por derecho propio, capaces de manipular aspectos de su propia experiencia de desarrollo. Se justifican estudios futuros para investigar la generalidad de nuestros resultados en otras especies de reptiles.

La tortuga china de caparazón blando (Pelodiscus sinensis) está ampliamente distribuida en China y suele habitar ríos o estanques. Las hembras adultas ponen de 2 a 5 nidadas de huevos por año en un nido (76 a 100 mm de profundidad) cerca de un cuerpo de agua de mayo a agosto. Cada nidada contiene de 8 a 30 huevos esféricos con un diámetro de 20 a 30 mm y un peso de 2 a 6 g20. Las poblaciones silvestres de esta especie están amenazadas por la sobreexplotación y la destrucción del hábitat, pero existen muchas poblaciones en granjas comerciales de tortugas21. La temperatura de incubación afecta el desarrollo embrionario y los rasgos de las crías, como la morfología, el rendimiento locomotor, la tasa de crecimiento y la supervivencia, pero no afecta el sexo de las crías21,22,23. Además, los embriones de esta especie pueden moverse dentro de sus huevos para buscar un ambiente térmico adecuado, similar al comportamiento termorregulador observado en los reptiles adultos4,5.

La capsazepina puede inhibir el comportamiento termorregulador embrionario al bloquear los sensores de temperatura que pueden detectar cambios de temperatura en los ambientes (p. ej., TRPV1)11,12. Para investigar si la capsazepina afectó el desarrollo embrionario y los rasgos de las crías, recolectamos 15 nidadas (tamaño medio de nidada = 14) de huevos recientemente puestos (masa media = 5,056 g) de una granja de tortugas en la provincia china de Hebei en julio de 2021, que se encuentra dentro de el área de distribución natural de la tortuga de caparazón blando. Numeramos cada huevo con un lápiz en el orden de su excavación. Todos los huevos se mantuvieron en vermiculita húmeda (-220 kPa) y se transfirieron a nuestro laboratorio en Beijing dentro del día posterior a la recolección. Los huevos de la misma nidada se enterraron medio entre sí en estrecho contacto en cajas (120 × 120 x 40 mm) llenas de vermiculita humedecida (−220 kPa). La mitad de los huevos de cada nidada se asignaron como grupo de capsazepina (tratados con capsazepina) y la otra mitad como grupo de control (tratados solo con disolvente). Nos aseguramos de que cada huevo fuera viable para el experimento utilizando una luz fría para verificar si había embriones e incubamos las cajas que contenían los huevos a una temperatura constante de 30 °C en una incubadora (KB240; Binder, Alemania). Se añadió agua destilada a la vermiculita a intervalos semanales para garantizar que se mantuviera el potencial hídrico. Cuando los embriones alcanzaron la etapa de desarrollo 11 (8 a 9 días de incubación), tratamos cada óvulo del grupo de capsazepina con 5 μL de una solución que contenía 0,37 μg/μL de capsazepina (CAS No. 138977-28-3, C19H21ClN2O2S, MedChemExpress, Porcelana); Se aplicó el mismo volumen de disolvente sin capsazepina a cada huevo del grupo de control. El disolvente estaba compuesto por 10% de etanol anhidro, 10% de Tween80 y 80% de solución salina. Dejamos caer la solución sobre la superficie del huevo. Después de que la solución se difundió en los huevos y la superficie del huevo se secó, volvemos a colocar todos los huevos en las cajas de incubación. Aplicamos la solución a los huevos tres veces con un intervalo de una semana.

Durante las últimas etapas de incubación (24 etapas, 37 días) y hasta el momento en que todos los huevos eclosionaron, observamos los huevos cada 8 h para registrar el momento de la rotura de la cáscara. Después de la eclosión, las crías fueron marcadas rápidamente en su caparazón dorsal para identificarlas individualmente. Dentro de las 24 h posteriores a la eclosión, medimos la masa (± 0,001 g) y la longitud y el ancho del caparazón (± 0,01 mm) de las crías. Además, dado que el tiempo de adrizamiento de las crías es un indicador importante de su desarrollo neuromuscular13, pusimos las crías boca abajo sobre una plataforma abierta (250 × 200 × 40 mm), en una habitación con una temperatura constante de 28 °C. cinco veces seguidas. Grabamos las pruebas de enderezamiento con una cámara de video (DCR-SR220E; Sony, Japón) para medir el tiempo requerido para que un individuo se enderece exitosamente en 10 minutos en cinco ocasiones.

En julio de 2021, medimos la profundidad vertical (profundidad media ± SE = 10,91 ± 0,17 cm) de 70 nidos recién excavados por tortugas chinas de caparazón blando hembras en la granja de tortugas de la provincia de Hebei utilizando un calibrador digital (CD-6” CSX, Mitutoyo, Japón). Para medir el efecto de la termorregulación del comportamiento en embriones y crías, recolectamos 73 nidadas (tamaño medio de nidada = 14,6) de huevos recientemente puestos (masa media = 4,962 g) de la misma granja comercial de tortugas en mayo de 2022. Numeramos cada huevo con un lápiz en el orden de su excavación. Posteriormente, todos los huevos se colocaron en vermiculita húmeda (-220 kPa) y se transfirieron al sitio experimental seminatural en Zhoushan, provincia china de Zhejiang (29,99 N, 122,27 E) dentro de un día de la recolección.

Construimos un total de 73 nidos artificiales para albergar los huevos. La profundidad media de los nidos artificiales fue de 10,86 cm, que es similar a la profundidad de los nidos construidos por tortugas hembras que registramos en 2021 (profundidad media = 10,91). Estos nidos se distribuyeron uniformemente a una distancia de más de 20 cm entre sí en un sitio experimental (3 × 24 m) con pastos, arbustos y árboles para crear distintos grados de sombra, simulando el sitio de oviposición de las tortugas chinas de caparazón blando hembra. en su hábitat natural20. Asignamos la mitad de los huevos de cada puesta al grupo de termorregulación conductual inhibida tratado con capsazepina, y la otra mitad al grupo de termorregulación tratado solo con solvente. Estos huevos se colocaron en tres capas dentro del nido artificial con de 4 a 6 huevos en cada capa, dependiendo del tamaño de la nidada. Se colocaron registradores de datos térmicos (iButton, DS1921G; MAXIM Integrated Products Ltd., EE. UU.) en la superficie y a 30 cm del suelo del nido para registrar la superficie del suelo y las temperaturas del aire en hábitats abiertos, filtrados o completamente sombreados (según sobre la densidad de la vegetación). También se colocaron registradores de datos térmicos en la parte inferior, media y superior de tres nidos de cada hábitat para registrar las temperaturas de los nidos cada hora.

De las 73 nidadas, se utilizaron 28 nidadas de huevos para investigar la diferencia en las etapas de desarrollo de los embriones entre los grupos de termorregulación y de termorregulación inhibida durante la incubación. Excavamos cuidadosamente estas 28 nidadas cada 7 días, extrayendo un huevo de cada nidada en cada grupo experimental. Los huevos excavados se lavaron con agua, luego se abrieron las cáscaras y se vertió el contenido en platos de disección llenos con una solución de PBS 1\(\times\) (Solarbio, Beijing, China). La etapa de desarrollo de los embriones se identificó utilizando un microscopio de disección sobre la base de la morfología de los embriones en diferentes etapas de desarrollo24. Las 45 nidadas restantes se utilizaron para investigar el efecto de la termorregulación del comportamiento en el desarrollo embrionario y los rasgos de la descendencia. Cuando los embriones alcanzaron la etapa de desarrollo 11-12 (según las observaciones del experimento de la etapa de desarrollo anterior), excavamos cuidadosamente todos los huevos de los nidos y aplicamos solución de capsazepina a los huevos del grupo con inhibición de la termorregulación conductual y tratamiento con solventes sin capsazepina a los huevos. huevos del grupo de termorregulación conductual. Dejamos caer la solución sobre la superficie del huevo. Después de que la solución se difundió en los huevos y la superficie del huevo se secó, volvemos a colocar todos los huevos en los nidos originales. Aplicamos la solución a los huevos tres veces con un intervalo de una semana.

Cuando los embriones alcanzaron la etapa 24 de desarrollo (más tarde que la ventana de desarrollo para la termorregulación del comportamiento de los embriones de tortuga), excavamos todos los huevos en los nidos e identificamos los huevos viables con una luz fría. Todos los huevos viables se transfirieron a nuestro laboratorio en Beijing, donde cada nidada de huevos se agrupó y se enterró hasta la mitad en vermiculita humedecida (-220 kPa) dentro de una caja transparente (120 × 120 × 120 mm). Separamos los huevos del grupo con termorregulación de los del grupo con termorregulación inhibida con una malla de poliéster suave en el medio de cada caja; Todos los huevos dentro de cada grupo se colocaron de manera que estuvieran en contacto entre sí. Todas las cajas que contenían huevos de cada nidada se incubaron en una incubadora (KB240; Binder, Alemania) a una temperatura constante de 30 °C (cerca de la temperatura del nido al final de la incubación en condiciones seminaturales). Instalamos cámaras en vivo sobre estas cajas transparentes para monitorear el comportamiento de eclosión (es decir, rotura de la cáscara del huevo). Tan pronto como se rompió cada cáscara de huevo, registramos el momento de la rotura de la cáscara y medimos la masa corporal de las crías (± 0,001 g). Adoptamos el método del experimento de temperatura constante anterior para medir el tiempo de adrizamiento de cada cría. Una cría de cada tratamiento no se enderezó dentro del límite de tiempo y sus datos fueron excluidos del análisis estadístico posterior.

Todos los datos fueron analizados por IBM SPSS Statistics Versión 26.0 (IBM Corp) y probados para determinar la normalidad y homogeneidad de la varianza antes del análisis. Se utilizaron pruebas no paramétricas cuando los datos no cumplían con los requisitos de las pruebas paramétricas. Se determinaron diferencias significativas en p <0,05 y todos los datos se expresan como media ± SE. Utilizamos un modelo mixto lineal generalizado para evaluar el efecto de la capsazepina sobre el período de incubación, el éxito de la eclosión y el tiempo de enderezamiento de las crías con el tratamiento como factor fijo y el número de nidadas como factor aleatorio. Se utilizó un modelo lineal mixto para evaluar el efecto de la capsazepina sobre la longitud y el ancho del caparazón y la masa corporal de las crías con el tratamiento como factor fijo, la masa inicial del huevo como covariable y el número de puesta como factor aleatorio. Para el experimento seminatural, utilizamos la prueba de Kruskal-Wallis para comparar las diferencias entre sitios en las temperaturas de la superficie del aire y del suelo, y la diferencia de temperatura dentro de cada nido. Se utilizaron pruebas U de Mann-Whitney para comprobar el efecto de la termorregulación conductual en las etapas de desarrollo de los embriones. Evaluamos el efecto de la termorregulación conductual sobre el período de incubación (media, coeficiente de variación y rango de variación dentro de una nidada), el éxito de la eclosión y el tiempo de enderezamiento de las crías utilizando un modelo mixto lineal generalizado con el tratamiento como un factor fijo y el número de nidadas como un factor aleatorio. Evaluamos el efecto de la termorregulación conductual sobre los rasgos de las crías utilizando un modelo lineal mixto con el tratamiento como factor fijo, la masa inicial del huevo como covariable y el número de puesta como factor aleatorio.

Más información sobre el diseño de la investigación está disponible en el Resumen del informe de Nature Portfolio vinculado a este artículo.

Todos los datos necesarios para evaluar las conclusiones están presentes en los Datos complementarios 1.

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Agradecemos a Hua Ye y Haijian Lin por su ayuda en el laboratorio y a Rick Shine por sus comentarios sobre el borrador del manuscrito. Agradecemos a tres revisores anónimos por sus sugerentes comentarios. Este trabajo fue apoyado por subvenciones de la Fundación Nacional de Ciencias Naturales de China (32030013, 31821001). Animales. Todos los estudios con animales de tortugas se ajustaron a las recomendaciones de la Guía para el cuidado y uso de animales de laboratorio del Instituto de Zoología de la Academia de Ciencias de China. La investigación se realizó con la aprobación del Comité de Ética Animal del Instituto de Zoología de la Academia de Ciencias de China (IOZ14001).

Laboratorio Clave de Ecología Animal y Biología de la Conservación, Instituto de Zoología, Academia China de Ciencias, Beijing, 100101, China

Shuo Liu y Weiguo Du

Facultad de Ciencias de la Vida, Universidad de la Academia de Ciencias de China, Beijing, 100101, China

Shuo Liu y Xiaoting Gu

Facultad de Pesca, Universidad Oceánica de Zhejiang, Zhoushan, 316000, China

Bo Zhao

Laboratorio Estatal Clave de Manejo Integrado de Plagas de Insectos y Roedores, Instituto de Zoología, Academia China de Ciencias, Beijing, 100101, China

Gu Xiaoting

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SL, BZ y XTG realizaron los experimentos; SL y WGD analizaron datos; SL y WGD prepararon el manuscrito. WGD concibió y supervisó el proyecto.

Correspondencia a Weiguo Du.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

Communications Biology agradece a Karen Warkentin y a los demás revisores anónimos por su contribución a la revisión por pares de este trabajo. Editores principales: Luke Grinham y Christina Karlsson Rosenthal. Un archivo de revisión por pares está disponible.

Nota del editor Springer Nature se mantiene neutral con respecto a reclamos jurisdiccionales en mapas publicados y afiliaciones institucionales.

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Liu, S., Zhao, B., Gu, X. et al. La termorregulación conductual de los embriones de reptiles promueve el éxito y la sincronización de la eclosión. Común Biol 6, 848 (2023). https://doi.org/10.1038/s42003-023-05229-8

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Recibido: 17 de febrero de 2023

Aceptado: 08 de agosto de 2023

Publicado: 15 de agosto de 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s42003-023-05229-8

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