Un estudio sobre dos especies de nematodos sugiere que el cambio climático causará mayores daños a los cultivos

Scientific Reports volumen 13, número de artículo: 14185 (2023) Citar este artículo

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La seguridad alimentaria se ha convertido en uno de los mayores desafíos del milenio y se prevé que se verá exacerbada por el cambio climático debido a los efectos adversos de la temperatura del suelo en la productividad de los cultivos. Aunque los nematodos fitoparásitos son uno de los factores limitantes más importantes de la producción agrícola, el destino de la temperatura del suelo en su biología no se comprende completamente. Aquí presentamos los efectos de la temperatura del suelo sobre la supervivencia, reproducción, virulencia y gravedad de la enfermedad desde la perspectiva de dos especies de nematodos Rotylenchulus reniformis y Meloidogyne floridensis. Las dos especies de nematodos fueron seleccionadas intencionalmente para representar una amenaza significativa para los cultivos anuales y perennes. Empleamos enfoques novedosos de exposición al calor directa e indirecta para evaluar la biología de los nematodos. El ensayo de exposición directa al calor implicó la exposición de los nematodos a agua caliente en un bloque calefactor a 32, 33 y 34 °C durante 7 h, y la posterior evaluación de su supervivencia después de 18 h. El ensayo de exposición indirecta empleó una estera térmica comercial para elevar la temperatura del suelo a 32, 33 y 34 °C durante 7 h durante el día, y la posterior evaluación de la reproducción, virulencia y/o gravedad de la enfermedad de los nematodos durante el período de 6 semanas después. inoculación. Cuando se expuso directamente a agua caliente a 34 °C, la supervivencia de R. reniformis aumentó en un 10%, mientras que la supervivencia de M. floridensis disminuyó en un 12% en relación con la de 32 °C. Al aumentar la temperatura del suelo de 32 a 34 °C, la reproducción de R. reniformis y M. floridensis disminuyó en un 49% y 53%, respectivamente. Se produjo una reducción significativa en la reproducción de M. floridensis cuando la temperatura del suelo aumentó de 33 a 34 °C; sin embargo, la misma condición no afectó significativamente la reproducción de R. reniformis, lo que sugiere que esta última especie tiene una mayor capacidad para adaptarse al aumento de la temperatura del suelo. . Además, la virulencia de R. reniformis fue mayor a 33 y 34 °C en comparación con 30 °C, lo que indica una mayor agresividad del nematodo a temperaturas más altas del suelo. La virulencia de M. floridensis pareció disminuir, como se evidencia por el aumento de la biomasa de las raíces cuando la temperatura del suelo aumentó de 32 a 34 °C; sin embargo, la mayor biomasa de las raíces puede haber resultado del aumento de las agallas de las raíces a temperaturas más altas. Los resultados del estudio actual sugieren que, si bien las temperaturas más altas del suelo debido al cambio climático pueden conducir a una reducción de la reproducción de los nematodos, las pérdidas de cultivos probablemente aumentarán debido a una mayor virulencia de los nematodos. A través del estudio actual, presentamos evidencia práctica del impacto cuantitativo del cambio climático en la biología de los nematodos parásitos de las plantas. Se necesitan más estudios que involucren un rango más amplio de temperatura y tiempo de exposición para comprender mejor la biología de los nematodos bajo el cambio climático.

Los nematodos fitoparásitos (PPN) son gusanos pseudocelómicos microscópicos no segmentados que tienen una distribución cosmopolita y se alimentan de plantas como patógenos obligatorios. Se han descrito más de 4.000 especies de PPN, y son responsables de aproximadamente 358.000 millones de dólares en pérdidas de cultivos en todo el mundo cada año1. Entre varias especies de PPN, el nematodo reniforme (Rotylenchulus reniformis) es una de las especies de nematodos económicamente más importantes específicamente en los EE. UU., donde este nematodo pierde anualmente aproximadamente 168 mil fardos de algodón y 2 millones de fanegas de soja2,3. La presencia de tan solo dos R. reniformis en un centímetro cúbico de suelo al comienzo de la temporada de cultivo es suficiente para provocar una pérdida económica de la cosecha al final de la temporada de cultivo4. De manera similar, un nuevo y emergente nematodo agallador del melocotón (Meloidogyne floridensis) se está convirtiendo en una amenaza creciente para las industrias de cultivos arbóreos en los EE. UU., ya que las opciones de manejo disponibles para otras especies de Meloidogyne no son efectivas contra este nematodo5. El manejo de estos nematodos seguirá siendo un desafío debido a (i) la falta de resistencia de la planta huésped o la preferencia de los productores por cultivares de alto rendimiento con poca o ninguna consideración del estado de resistencia, (ii) la existencia de una variabilidad significativa en la reproducción y virulencia entre aislamientos geográficos de nematodos que conduce a un menor rendimiento de las líneas resistentes6,7,8,9, (iii) incapacidad de los nematicidas para brindar protección durante toda la temporada contra los nematodos10, (iv) efectos adversos de los fumigantes en el medio ambiente y la salud humana7, y (v) falta de esfuerzos conjuntos entre investigadores y formuladores de políticas para combatir las pérdidas de cultivos a causa de nematodos en el futuro con suelos más cálidos.

La temperatura media global está aumentando a un ritmo que el planeta no había experimentado en milenios, siendo los últimos 8 años los más cálidos11. Un estudio reciente que analizó la anatomía de los anillos de los árboles de 1170 años de duración sugirió que el clima actual es sustancialmente más cálido que el del período medieval12. Además, el Sexto Informe de Evaluación del Panel Intergubernamental sobre el Cambio Climático de 2023 destacó que la temperatura global ha aumentado 1,09 °C desde finales del siglo XIX y se prevé que aumente 1,5 °C para 2040 y 4,4 °C para 2100 (https:// report.ipcc.ch/ar6syr/pdf/IPCC_AR6_SYR_SPM.pdf). El impacto más significativo del cambio climático se producirá en la agricultura, ya que los entornos más cálidos supondrán un estrés fisiológico para las plantas y provocarán una mayor presión de insectos y enfermedades13. Además del aumento gradual de la temperatura del suelo, las olas de calor inducidas por el cambio climático que ocurren con mayor frecuencia y durante un tiempo prolongado provocan mayores pérdidas de cultivos, lo que sugiere que la evaluación del impacto del cambio climático requiere una atención más cuidadosa a la exposición prolongada de las plantas al calor14. Además, el ataque de nematodos a plantas con estrés térmico puede alterar en gran medida la fisiología del cultivo, provocando pérdidas aún mayores. El mundo necesita estar mejor preparado para mitigar las pérdidas de cultivos debido al cambio climático para alimentar de manera sostenible a la creciente población que, según las Naciones Unidas, se espera que alcance los 9.700 millones en 2050.

Desde una perspectiva evolutiva, los nematodos son uno de los organismos más adaptativos del planeta, ya que evolucionaron desde especies marinas de vida libre hasta endoparásitos sedentarios15,16. Al tener su capacidad de coevolucionar con el medio ambiente, los nematodos probablemente continuarán adaptándose al entorno cambiante para poder seguir colonizando las plantas. Siempre que los nematodos puedan colonizar las plantas de la misma manera o mejor en suelos más cálidos, la cosecha perdida a causa de los nematodos en el futuro probablemente sería mucho mayor que la cantidad estimada actualmente.

La temperatura tiene un efecto directo sobre la reproducción de nematodos y otros procesos biológicos. Aunque los requisitos de temperatura óptima para el desarrollo pueden variar mucho entre géneros y especies de nematodos, los estudios de relación de tiempo térmico realizados en el pasado sugirieron que los óptimos térmicos se encuentran en un rango de 24 a 37 °C17,18,19. Además, el ciclo de vida de los nematodos se acorta a medida que aumenta la temperatura hasta alcanzar el nivel máximo20,21,22,23,24. Un ciclo de vida de los nematodos más corto permite que los nematodos se reproduzcan más rápido (mayor tasa de reproducción) y causa daños más significativos a los cultivos (mayor virulencia y gravedad de la enfermedad). Si bien los estudios sobre los impactos de la temperatura del suelo en la biología de los nematodos se iniciaron a principios de la década de 1930 y posteriormente fueron dirigidos por investigadores principalmente de Europa y el Reino Unido, estos estudios se realizaron en cámaras de crecimiento con temperatura ambiente constante o se midieron las temperaturas del suelo en relación con la temperatura ambiente19 ,25,26,27,28. Para desarrollar programas efectivos de manejo de nematodos en temperaturas del suelo más altas provocadas por el cambio climático, es fundamental comprender los cambios en la biología de los nematodos y sus consecuencias en las plantas en ambientes del suelo muy similares al ambiente natural. Por lo tanto, el objetivo principal de este estudio fue comprender los impactos de ambientes más cálidos en la biología de los nematodos con respecto a la supervivencia, reproducción, virulencia y gravedad de la enfermedad desde la perspectiva de dos especies de nematodos, R. reniformis y M. floridensis. Las dos especies de nematodos fueron seleccionadas intencionalmente en este estudio para representar una amenaza significativa para los cultivos anuales y perennes.

Hubo un impacto significativo de la exposición directa al calor en la supervivencia de R. reniformis (P <0,01, Fig. 1A). La supervivencia de los nematodos osciló entre el 56 y el 66%. Si bien la menor proporción de R. reniformis sobrevivió a 32 °C (control), la supervivencia aumentó a medida que aumentaba la temperatura de exposición. A 33 °C, la supervivencia de R. reniformis aumentó un 1%, aunque el incremento no fue significativamente mayor que el del control. La supervivencia de R. reniformis aumentó significativamente a 34 °C en relación con la del control, siendo el incremento del 10%.

La supervivencia de Rotylenchulus reniformis (A) y Meloidogyne floridensis (B) cuando se exponen directamente a varias temperaturas del agua. Los datos de R. reniformis se combinaron en cuatro experimentos como media de 20 repeticiones. Los datos de M. floridensis se combinaron en dos experimentos como media de 10 repeticiones. Las medias de tratamiento seguidas de una letra común no son significativamente diferentes según la prueba HSD de Tukey (P ≤ 0,05).

La supervivencia de M. floridensis se vio significativamente afectada por la temperatura (P <0,01, Fig. 1B). La supervivencia del nematodo fue del 90% a 32 °C, que aumentó en un 2% a medida que la temperatura aumentó a 33 °C, aunque el incremento no fue significativo. A 34 °C, la supervivencia de los nematodos se redujo al 78%, lo que representa una reducción significativa del 12% en relación con el control.

La temperatura del suelo afectó significativamente la reproducción de R. reniformis (P = 0,01, Fig. 2A). La reproducción de R. reniformis en todas las temperaturas osciló entre 45.416 y 89.080 huevos/sistema de raíces, ocurriendo la mayor reproducción a 32 °C y la menor reproducción a 34 °C. Las reproducciones a 33 °C y 34 °C fueron significativamente menores que el control, siendo las reducciones del 45% y 49%, respectivamente. La reproducción de R. reniformis a 34 °C fue menor que a 33 °C, aunque al mismo nivel de significancia estadística.

La reproducción de Rotylenchulus reniformis (A) y Meloidogyne floridensis (B) en tomate expresada como número de huevos/sistema de raíces influenciada por diversas temperaturas del suelo. Los datos se combinaron en dos experimentos y son medias de 10 repeticiones. Las medias de tratamiento seguidas de una letra común no son significativamente diferentes según la prueba HSD de Tukey (P ≤ 0,05).

Hubo un impacto significativo de la temperatura del suelo en la reproducción de M. floridensis (P = 0,01, Fig. 2B). La reproducción en todas las temperaturas osciló entre 52,616 y 112,568 huevos/sistema de raíces, con la mayor reproducción a 32 °C y la menor reproducción a 34 °C. Aunque no fue estadísticamente significativo, se produjo una reducción del 21 % en la reproducción a 33 °C en comparación con el control. La reproducción a 34 °C se redujo significativamente, que fue un 41% menor que a 34 °C y un 53% menor que el control.

La biomasa de raíces y brotes de tomates infectados con cualquiera de las especies de nematodos no pareció verse afectada significativamente por el aumento de la temperatura del suelo (Tabla 1). Sin embargo, hubo diferencias numéricas en la biomasa de raíces y perdigones a diferentes temperaturas, lo que indica el impacto de la temperatura del suelo en la virulencia de los nematodos. La biomasa de raíces y brotes de las plantas infectadas con R. reniformis a 34 °C se redujo en un 23% y un 8%, respectivamente, en relación con la temperatura de control. En comparación con el control, la biomasa de las raíces del tomate infectado con M. floridenis a 34 °C aumentó en un 6%, mientras que la biomasa de los brotes disminuyó en un 9%.

La gravedad de la enfermedad de M. floridensis en el tomate se vio significativamente afectada por la temperatura del suelo (P = 0,01, Fig. 3). El índice de agallas de la raíz continuó aumentando a medida que aumentaba la temperatura del suelo. Se observó un aumento del 22 % en el índice de agallas a 33 °C, aunque no significativamente mayor que el control. El índice de agallas radiculares aumentó significativamente a 34 °C en relación con el control, siendo el incremento del 46%.

La gravedad de la enfermedad de Meloidogyne floridensis en tomate expresada como índice de agallas de la raíz (escala de 0 a 10, donde 0 = sin agallas y 10 = raíces completamente agallas) según la influencia de diversas temperaturas del suelo. Los datos se combinaron en dos experimentos y son medias de 10 repeticiones. Las medias de tratamiento seguidas de una letra común no son significativamente diferentes según la prueba HSD de Tukey (P ≤ 0,05).

A medida que la temperatura del suelo mundial continúa aumentando debido al cambio climático, es probable que se altere la biología de la PPN. Si bien los PPN pertenecen a los organismos vivos más antiguos de la Tierra29,30 y han logrado coevolucionar con el entorno cambiante durante los últimos millones de años31, no está claro si su capacidad para dañar los cultivos seguirá siendo la misma o aumentará en los próximos años. entorno actualmente cambiante. Además, como el efecto del cambio climático no es uniforme en todo el mundo, algunas regiones pueden experimentar condiciones climáticas extremas, como olas de calor, que pueden tener mayores consecuencias en la biología de los nematodos. El estudio actual se empleó para comprender el impacto de la exposición directa de los nematodos al agua caliente como una simulación de olas de calor, así como el impacto de la exposición indirecta al calor como una simulación del aumento de la temperatura del suelo durante las próximas décadas. Los resultados de los ensayos de exposición directa al calor sugieren que la supervivencia de R. reniformis aumentará significativamente en caso de olas de calor, mientras que la supervivencia de M. floridensis disminuirá significativamente. Si bien el estudio actual es el primero de su tipo en evaluar el efecto de la exposición directa al calor en R. reniformis y M. floridensis, en el pasado se han realizado varios estudios para evaluar el efecto del agua caliente en otras especies de nematodos. Un estudio evaluó el efecto del agua caliente a varias temperaturas (40–52 °C) durante varios tiempos de exposición (1 min a 4 h) y encontró que la mortalidad de M. hapla, Pratylenchus penetrans y Aphelenchoides besseyi se correlacionaba positivamente con el baño de agua. temperatura y tiempos de exposición32. Otro estudio también informó un aumento en la mortalidad de M. enterolobii a medida que aumentaban la temperatura del agua y los tiempos de exposición33. Una revisión de la literatura sugiere que las temperaturas óptimas para el desarrollo y reproducción de R. reniform oscilan entre 30 y 37,5 °C34,35,36. Además, R. reniformis puede entrar en estado de anhidrobiosis37, una indicación de que este nematodo tiene una capacidad inherente para resistir condiciones ambientales adversas como la sequía y el calor. Con base en los hallazgos de estudios anteriores, así como en el estudio actual, es imperativo que las olas de calor inducidas por el cambio climático probablemente sean perjudiciales para la supervivencia de Meloidogyne y muchas otras especies de nematodos, mientras que probablemente beneficiarán a R. reniformis, lo que conducirá a un aumento de su población. supervivencia.

La reproducción de los nematodos disminuyó a medida que aumentó la temperatura del suelo; sin embargo, se observaron diferencias contrastantes entre las dos especies de nematodos en términos de la extensión y la tasa de impacto. Cuando la temperatura del suelo aumentó de 32 a 33 °C, la reproducción de R. reniformis disminuyó drásticamente a un nivel significativo, mientras que solo se observó una disminución numérica en la reproducción de M. floridensis. La reproducción de R. reniformis disminuyó ligeramente a medida que la temperatura del suelo aumentó a 34 °C, que fue estadísticamente similar a la de 33 °C. La reproducción de M. floridensis, sin embargo, disminuyó drásticamente a un nivel significativo cuando la temperatura aumentó a 34 °C. Los resultados sugieren que es probable que M. floridensis reduzca en gran medida su capacidad de reproducción cuando las temperaturas del suelo superan los 34 °C, mientras que es probable que R. reniformis mantenga su reproducción a un ritmo constante; sin embargo, se necesitan más estudios para validar esta suposición. La suposición de la capacidad de R. reniformis para prosperar bien en temperaturas más altas del suelo está respaldada por la evidencia de estudios previos que mencionan su reproducción óptima a temperaturas tan altas como 37,5 °C34,35,36. Además, se ha descubierto que la regulación positiva de los genes inducidos por el estrés tras tratamientos térmicos suaves y repetidos en las primeras etapas de la vida mejora la respuesta al estrés y aumenta la esperanza de vida de los nematodos, las moscas y los fibroblastos humanos37,38,39. Los estudios sobre C. elegans sugieren que el aumento de la esperanza de vida está asociado con una expresión elevada de proteínas de choque térmico y otros genes de respuesta al estrés38,40,41,42,43. Se necesitan estudios para determinar si R. reniformis regula positivamente los genes inducidos por el estrés tras los tratamientos térmicos, lo que conduce a una mayor supervivencia, capacidad reproductiva y virulencia posterior. Además, se necesitan estudios para comprender si la regulación positiva de los genes inducidos por el calor es transitoria o dura toda la vida del nematodo en un rango más amplio de temperaturas.

Comprender la virulencia de los nematodos es extremadamente importante para predecir el alcance del daño que pueden causar a una planta. El estudio actual muestra que la virulencia de las dos especies de nematodos se vio afectada de manera diferente por la temperatura del suelo. Para las plantas infectadas con R. reniformis, la biomasa general de raíces y brotes disminuyó cuando la temperatura del suelo aumentó de 32 a 34 °C, lo que sugiere una mayor virulencia de R. reniformis a temperaturas más altas del suelo. Al comparar la biomasa de plantas infectadas con M. floridensis entre 32 y 34 °C, se encontró que la biomasa de los brotes disminuía mientras que la biomasa de las raíces aumentaba a la temperatura más alta, lo que sugiere que la virulencia puede variar entre las especies de nematodos en diferentes temperaturas del suelo. Si bien, hasta donde sabemos, el estudio actual es el primero en mostrar el impacto diferencial de las temperaturas del suelo en la virulencia de R. reniformis y M. floridensis, estudios previos han informado la existencia de fenotipos de virulencia en R. reniformis, lo que significa una En los aislamientos geográficos hay una variabilidad sustancial en la reproducción y la virulencia8,44. Aunque ninguno de los estudios anteriores mencionó las posibles razones detrás de la existencia de fenotipos de virulencia, la diferencia en la temperatura del suelo puede haber influido en la biología de R. reniformis. Parece razonable predecir mayores pérdidas de cultivos a temperaturas más altas del suelo debido a una mayor virulencia de los nematodos; sin embargo, se necesitan más estudios para determinar si las temperaturas del suelo más allá del límite del estudio actual conducirán a un mayor aumento de la virulencia de los nematodos. Además, como las temperaturas más altas afectan negativamente el crecimiento y desarrollo de las plantas45,46,47, la fisiología vegetal alterada puede haber contribuido al aumento de la virulencia de los nematodos y la gravedad de la enfermedad a temperaturas más altas.

El estudio actual encontró que el índice de agallas de la raíz, una medida de la gravedad de la enfermedad de los nematodos agalladores, se correlaciona positivamente con la temperatura del suelo. Si bien la reproducción de M. floridensis disminuyó significativamente a medida que la temperatura del suelo aumentó de 32 a 34 °C, la gravedad de la enfermedad aumentó significativamente. Esto sugiere que M. floridensis se vuelve más agresiva a temperaturas más altas, lo que provoca mayores pérdidas de cultivos. Ahora tiene sentido que la mayor biomasa de raíces de las plantas infectadas con M. floridensis, como se mencionó en el párrafo anterior, fuera el resultado de una mayor agalla de las raíces a mayor temperatura. Debido a que las agallas de las raíces son el resultado de la hipertrofia de las células infectadas con nematodos agalladores, el aumento de las agallas a temperaturas más altas resultó en un aumento de la biomasa de las raíces. Se necesitan más estudios para comprender la relación entre la reproducción de nematodos, la virulencia y la gravedad de la enfermedad que involucra un mayor rango de temperaturas del suelo durante un período más prolongado.

La gestión eficaz de la PPN es un desafío. Debido a que los nematicidas químicos han sido las herramientas más utilizadas pero las menos preferidas para el manejo de nematodos, existe la necesidad de desarrollar alternativas químicas seguras pero altamente efectivas7,33. Se han realizado esfuerzos para emplear tratamientos térmicos en forma de agua caliente, vapor calentado y desinfestación anaeróbica del suelo como alternativas a los nematicidas químicos48,49,50. Como se desprende del estudio actual, los investigadores deben ser conscientes de los cambios en la biología de los nematodos tras su exposición a temperaturas más altas mientras desarrollan mejores programas de manejo de nematodos. Debido a que el cambio climático impacta aún más el destino de cualquier programa de manejo de nematodos, se justifican más estudios para comprender la biología de varias especies de nematodos en un rango más amplio de temperaturas del suelo y mayores tiempos de exposición.

Los cultivos de R. reniformis y M. floridensis se mantuvieron en un ambiente de sala de crecimiento en soja (Glycine max L., cv. Braxton, Dr. Mueller, Clemson University) y tomate (Solanum lycopersicum L. cv. Rutgers, Seedway, NY). plantas, respectivamente a 27 ± 5 °C con una luz diurna de 14 h. Los huevos de nematodos se extrajeron agitando las raíces de las plantas en lejía comercial al 10% durante 4 minutos51. Para los ensayos con juveniles de nematodos, la suspensión acuosa que contenía huevos se colocó en una bandeja Baermann modificada a 28 °C en una incubadora (VWR, Cornelius, OR), y los juveniles recién nacidos se recogieron 24 h después de la incubación.

Este ensayo se realizó para evaluar el impacto en la supervivencia de los nematodos tras la exposición directa al calor como una simulación cercana de las olas de calor. Los juveniles recién nacidos de R. reniformis y M. floridensis se expusieron por separado a agua caliente a varias temperaturas durante 7 h (Fig. 4). Las temperaturas del agua de 32°, 33° y 34°C, cada una replicadas cinco veces, sirvieron como tratamiento del experimento. Se seleccionó la temperatura más baja de 32 °C como control para parecerse a la temperatura del suelo más alta registrada en Carolina del Sur durante los últimos 5 años (Oficina de Climatología del Estado de Carolina del Sur, 2021). Se seleccionó la duración de la exposición de 7 h para imitar el entorno natural del suelo (de 9 am a 4 pm). Se colocaron aproximadamente 100 nematodos en 1 ml de agua en cada tubo Eppendorf de 1,5 ml y posteriormente los tubos se colocaron en Eppendorf ThermoMixer® C. La supervivencia de los nematodos se evaluó utilizando un microscopio compuesto 18 h después del final del tratamiento térmico añadiendo 100 µl de Solución de NaOH 1N. Los nematodos que se movieron dentro del período de examen (aproximadamente 2 minutos) se consideraron vivos, mientras que los inmóviles con formas corporales rectas se consideraron muertos. El experimento se repitió tres veces para R. reniformis y una vez para M. floridensis.

Representación esquemática de los ensayos de exposición al calor directa e indirecta empleados en el estudio actual.

Este ensayo se realizó para evaluar los efectos de diversas temperaturas del suelo sobre la reproducción y virulencia de R. reniformis y M. floridensis. El ensayo indirecto empleó tapetes térmicos comerciales (iPower, modelo n.° GLHTMTCTRLV2HTMTSX2) que suelen utilizar los viveros comerciales para elevar la temperatura del semillero durante el invierno (Fig. 4). Se inocularon suspensiones acuosas que contenían 10.000 huevos recién extraídos en plántulas de tomate de 4 semanas de edad (cv. Rutgers, Seedway, NY) cultivadas en macetas de plástico de 6 pulgadas en cuatro depresiones de 0,5 cm de diámetro x 5 cm de profundidad en un patrón cuadrangular alrededor del tallo. . Cada maceta recibió 1,5 kg de suelo franco arenoso esterilizado con vapor durante cuatro ciclos de 45 min a 123 °C antes de plantar las plántulas de tomate. Se colocaron cinco macetas en cada una de tres esteras térmicas de 1,2 m de largo y 0,5 m de ancho en un invernadero durante el período de estudio. La temperatura de cada tapete se optimizó para que la tierra en la maceta alcance una temperatura de 32, 33 o 34 °C. Cada temperatura representó el tratamiento del experimento con 32 °C como control. El experimento se estableció como un diseño de bloques completos al azar con cinco repeticiones de cada tratamiento. Las alfombras térmicas se encendieron a las 9 am y se apagaron a las 4 pm diariamente para imitar las condiciones del suelo cercano al campo. Las temperaturas se controlaron tres veces al día a las 10 am, 12 am y 2 pm utilizando termómetros de suelo. La configuración de las alfombras térmicas se ajustó cuando fue necesario y los datos de temperatura se recopilaron a las 3 p.m. todos los días. El experimento se estableció en un diseño de bloques completos al azar. La temperatura del invernadero durante el período de estudio fue de 27 ± 5 °C con una luz diurna de 14 h. Se llevaron a cabo prácticas estándar de riego, fertilización y manejo de insectos. El experimento finalizó 6 semanas después de la inoculación. El índice de agallas de la raíz, como medida de la gravedad de la enfermedad, se registró para plantas infectadas con M. floridensis utilizando una escala de 0 a 10 (0 = sin agallas, 10 = completamente agallas)52. Los huevos de nematodos se extrajeron agitando los sistemas radiculares en lejía comercial al 10% durante 4 minutos51. Los huevos se contaron con un aumento de 40X utilizando un microscopio compuesto (Martin Microscope Company, Easley, SC). Las raíces de las plantas después de la extracción de los huevos, así como los brotes, se secaron a 55 °C durante 2 semanas. Todo el experimento para cada especie de nematodo se repitió una vez.

Los datos se sometieron a un análisis de varianza unidireccional (ANOVA) utilizando el modelo lineal mixto generalizado en JMP PRO 16.2 (SAS Institute, Cary, NC). Se realizó un análisis residual para eliminar los valores atípicos, si los hubiera. La prueba de bondad de ajuste se realizó mediante la prueba de Shapiro-Wilk y Anderson-Darling para determinar si los datos se distribuían normalmente. Cualquier dato no normal según la prueba de Shapiro-Wilk y Anderson-Darling se ajustó al análisis de distribución de Poisson y se transformó con un enlace logarítmico para cumplir el supuesto de ANOVA. Los datos de supervivencia de nematodos, reproducción, biomasa vegetal y gravedad de la enfermedad se utilizaron como efectos fijos, mientras que la replicación y el experimento se utilizaron como efectos aleatorios. Los datos transformados logarítmicamente se volvieron a transformar utilizando la función exp para obtener medias de tratamiento individuales. Se utilizó la prueba HSD de Tukey (P ≤ 0,05) como comparaciones de medias post hoc.

Todos los métodos se realizaron de acuerdo con las directrices y regulaciones pertinentes.

Los conjuntos de datos utilizados y/o analizados durante el estudio actual estarán disponibles del autor correspondiente a solicitud razonable.

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Departamento de Ciencias Vegetales y Ambientales, Universidad de Clemson, Clemson, SC, 29634, EE. UU.

Churamani Khanal

Universidad Técnica de Renania-Palatinado, Campus Landau, Wolfsmilchweg 7, 55262, Ingelheim, Alemania

Tierra Julián

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CK concibió los experimentos, analizó los datos y preparó el manuscrito, JL realizó los experimentos y recopiló datos.

Correspondencia a Churamani Khanal.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

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Khanal, C., Land, J. Un estudio sobre dos especies de nematodos sugiere que el cambio climático provocará mayores daños a los cultivos. Representante científico 13, 14185 (2023). https://doi.org/10.1038/s41598-023-41466-x

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Recibido: 19 de abril de 2023

Aceptado: 27 de agosto de 2023

Publicado: 30 de agosto de 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-023-41466-x

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